Roku 1945 sa J. R. R. Tolkien stal profesorom anglického jazyka a literatúry v Mertone. Ubytoval sa na Manor Road číslo 5, kde žil tri roky. Roku 1950 mu univerzita poskytla dom na Holywell Street. Trvalejšie sa však usadil až v dome na Sandfield Road 76, v ktorom žil 15 rokov.
Tolkien prestal vyučovať roku 1959 a roku 1968 sa spolu s manželkou Edith presťahovali do Bournemouth. Edith zomrela roku 1971 a Tolkien sa vrátil späť do Oxfordu.
Dňa 28. augusta 1973 odišiel na dovolenku do Bournemouth, o dva dni nato ho s bolesťami previezli do nemocnice, kde mu lekári zistili prasknutý žalúdočný vred. Na následky zápalu J. R. R. Tolkien 2. septembra 1973 zomrel. Pochovaný bol spolu so svojou ženou na Wolvercote Cemetery v Oxforte.

Na ich náhrobnom kameni je napísané:
Edith Mary Tolkien Luthien
1889-1971
John Ronald Reuel Tolkien Beren
1892-1973

J. R. R. Tolkien vydal nikoľko odborných prác, napr. Slovník strednej angličtiny (A Middle English Vocabulary, 1922), kritické vydanie stredovekej romance Sir Gawain a Zelený Rytier (Sir Gawain and Green Knight, 1925) či esej Beowulf- príšery a kritici (Beowulf- the Monsters and the Critics). Čitateľský úspech mu však priniesol až rozprávkový príbeh z fiktívnej dávnovekej krajiny Stredozeme Kniha stratených príbehov (The Book of Lost Tales, 1917). V Stredozemi sa odohráva aj kniha Hobit (Hobit, 1937) a túto tému široko rozpracoval v rozsiahlej trilógii Pán Prsteňov (The Lord of the Rings, 1954- 1956), ktorá vzbudila obrovský záujem medzi mládežou na celom svete, vyšla v nespočetných knižných vydaniach a bola úspešne sfilmovaná. Osudy Stredozeme a jej obyvateľov sleduje aj epos Silmarillion (The Silmarillion, 19770, ktorý vyšiel až po autorovej smrti.